Tijekom svog postojanja ova je crkva više puta rušena i obnavljana. Posljednji put se to dogodilo za vrijeme Domovinskog rata. Sv. Duhu je posvećena od 1700. godine prilikom posjeta biskupa, koji je zatekao u ruševnom stanju, ali očišćenu i spremnu za obnovu. Poslije toga je ova crkvica, smještena na samom forumu antičke Asserije, i obnovljena. Prilikom radova korišteni su za izgradnju zidova brojni stećci kojih se uokolo moglo naći.



Odavno je poznato da je na ovom mjestu bilo ranokršćanskih spomenika, a od 1998. se o tome više zna zahvaljujući sustavnom istraživanju. Tijekom istraživanja crkve sv. Duha pronađeni su ostaci arhitekture, koji omogućuju rekonstrukciju ranokršćanske crkve. Bila je to jednobrodna crkva s polukružnom apsidom i narteksom. Za taj narteks, čiji je dio vidljiv na južnom zidu crkve sv. Duha, se misli da je bilo okupljalište najstarije kršćanske zajednice u Asseriji.
